Резюме. В мезотрофном озере Глубокое (Московская обл.) были проведены многолетние исследования по изучению питания зоопланктона одновременно с сезонными наблюдениями за состоянием в водоеме фито- и бактериопланктона. Изучали питание Bosmina coregoni, Diaphanosomabrachyurum, Ceriodaphnia pulchella, Daphniacucullata, D.hyalina, D.cristata, Eudiaptomusgraciloides, наиболее широко представленных в планктоне озера. Результаты исследований представлены в следующих работах (Садчиков, 1980; 1981; 1983 а,б; 1984, 1993; Садчиков, Филиппова, 1981; 1984 а,б; 1986).
Ключевые слова: зоопланктон, мезотрофное озеро, ракообразные, кладоцеры, копеподы, цинобактерии, бактериопланктон.
Ракообразные природных водоемов потребляют в пищу как водоросли, так и бактерии, отдавая предпочтение в разное время сезона тому или иному виду корма. При низких (до 1 млн. кл/мл) концентрациях бактерий Cladocera питаются водорослями. В середине лета, когда численность бактериопланктона достигает 4-5 млн кл/мл, некоторые виды, такие как, Bosmina coregoniи Diaphanosoma brachyurum, почти полностью переключаются на бактериальный корм, составлявший 80-90% рациона. В среднем за лето эта величина для B.coregoniравняется 53-67%, для D.brachyurum - 56-61%. Бактерии в питании металимниальных Daphnia hyalina и Ceriodaphnia pulchellaиграли несколько меньшую роль, чем у перечисленных выше эпилимниальных ветвистоусых; средняя доля бактерий для них не превышала 33% и 43%, соответственно (Садчиков, 1984). Ветвистоусые наиболее интенсивно выедали бактерий в середине лета при численности последних 4-5 млн кл./мл, тогда как осенью бактерии в пищу практически не потреблялись, в основном из-за низкой численности (Садчиков, 1984).
Что касается водорослей, то в пищу использовались одиночные и колониальные формы размером до 60 мкм независимо от видовой принадлежности. Наиболее интенсивно выедались Chlorella sp., Chlamydomonas sp., Scenedesmus sp., и другие хлороккоковые размером 10-30 мкм, а также некоторые криптофитовые (Cryptomonas sp.,Chroomonas sp.), диатомовые (Navicula sp., Nitzschia sp., Stephanodiscus sp.) и эвгленовая Trachelomonas sp. В кишечниках всех ракообразных были обнаружены небольшие колонии некоторых цианобактерий (Anabaenaspiroides, A.scheremetievi, Aphanizomenon flos-aquae, Oscillatoria agardhii, Aphanothececlatrata, Gloeocapsa sp.). Сезонные изменения видового состава фитопланктона всегда отражались на рационе фильтраторов. Цианобактерии чаще всего потреблялись в пищу при относительно низких биомассах фитопланктона, а также в периоды, предшествующие интенсивному развитию этих форм, что связано с небольшими размерами колоний в это время. Из 15 видов водорослей, доминировавшие в озереГлубокое (Московская область) в разные периоды времени, рачки выедали лишь несколько указанных выше форм, да и то в ограниченном количестве.
В озере Глубокое доля наннопланктона в суммарной биомассе водорослей составляла 10-50% (Садчиков, 1983); численность бактерий изменялась от 1 до 4-5 млн кл/мл (Садчиков, Куликов, 1978; Садчиков, Филиппова, Куликов, 1982). Максимальное потребление водорослей ракообразными наблюдалось при низкой биомассе фитопланктона. В это время около половины ее приходилось на долю наннопланктона. Cladocera поедали частицы максимального размера для каждого вида, а потребление водорослей находилось в прямой зависимости от их концентрации.
Во время цветения водоема, в частности, Microcystis aeruginosa и Coelospheriumkuetzingianum, резко понизилось количество водорослей в рационе ракообразных, несмотря на то, что биомасса наннопланктона была не ниже, чем в другое время сезона. Уменьшился также и размер потребляемых в пищу частиц, который у B.coregoni не превышал 20 мкм, у D.brachyurum - 30-40 мкм. Основную часть рациона при этом составляли хлорококковые и криптомонады. Цианобактерии, несмотря на их присутствие в планктоне, в кишечниках ракообразных не были обнаружены. Несмотря на уменьшение доли водорослей в питании B.coregoni и D.brachyurum во время цветения водоема, за счет бактерий суммарный рацион достиг максимального в течение исследованного периода значения. В середине лета у В.coregoni и D.brachyurum большую часть рациона составляли бактерии.
D.hyalina и C.pulchella, обитающие в слое температурного скачка, реагировали на цветение водоема в значительно меньшей степени, чем В.cоregoni и D.brachyurum. Эти Cladocera в течение исследованного периода использовали в пищу максимальные по размеру для каждого вида частицы, а в кишечниках постоянно присутствовали цианобактерии. Потребление водорослей хотя и снизилось, но не так существенно, как у эпилимниальных видов. Это, по-видимому, связано с тем, что в металимнионе количество водорослей было значительно меньше, чем в верхнем слое озера.
Перечисленные выше Cladoceraявляются в той или иной степени "тонкими" фильтраторами. Бактерии в их рационе составляли существенную величину. Один только Eudiaptomus graciloides, как и большинство веслоногих-фильтраторов, по спектру питания относится к фитофагам. Значение бактерий в его рационе несущественно (Садчиков, 1983). В большинстве опытов численность бактерий в сосудах с животными и в контрольных изменялась незначительно. Иногда даже наблюдалось увеличение их численности в опыте по сравнению с контролем, что, по-видимому, связано с приростом бактерий за счет метаболитов, выделяемых ракообразными. В среднем за исследованный сезон доля бактерий в рационе E.graciloidesне превышала 1% от массы тела. Это связано с тем, что численность бактерий в озере изменялась от 1 до 5 млн кл/мл и бактериопланктон в основном был представлен одиночными клетками объемом около 1 мкм3 (Садчиков, Куликов, 1978; Садчиков, Филиппова, Куликов, 1982). Фильтрационный аппарат E.graciloides не способен отфильтровать частицы такого размера (Маловицкая, Сорокин, 1961; Монаков, 1976). В то же время, E.graciloidesдовольно эффективно потреблял бактерии в виде агрегатов, которые образовывались после отмирания фитопланктона. Потребление бактерий наблюдалось сразу же после начала отмирания водорослей. В отдельных случаях доля бактерий в рационе E.graciloides превышала долю водорослей. По мере снижения количества агрегатов в водоеме, бактерии выпадали из рациона этого рачка.
E.graciloides в пищу использовал одиночные и колониальные водоросли размером до 30 мкм независимо от видовой принадлежности. В кишечниках иногда находили и более крупные клетки размером до 40 мкм. Наиболее интенсивно выедались зеленые, некоторые динофитовые и диатомовые. В кишечниках E.graciloidesбыли обнаружены небольшие колонии некоторых представленных в планктоне цианобактерий (Anabaena spiroides, A.scheremetievi, Oscillatoria agardhii, Aphanizomenon flos-aquae). Цианобактерии потреблялись в пищу при относительно низких биомассах фитопланктона, а также в периоды, предшествующие интенсивному развитию этих форм. Это, по-видимому, связано с небольшими размерами колоний в это время. Из полутора десятков видов водорослей, доминировавших в озере в разные периоды времени, на долю которых приходилось до 80% биомассы фитопланктона (Садчиков, 1980), E.graciloides выедали лишь перечисленные выше цианобактерии, да и то в ограниченном количестве. Крупные водоросли в пищу не потреблялись.
Наибольшее потребление водорослей ракообразными наблюдалось в период, когда биомасса фитопланктона была относительно низка, а доля в нем съедобных водорослей размером до 60 мкм (наннопланктон) составляла 30-50%. В это время E.graciloidesпотреблял максимальные по размеру частицы, а потребление водорослей находилось в прямой зависимости от их концентрации.
Во время цветения водоема рацион E.graciloides, также как и у Cladocera, снизился до минимального за лето значения. "Тонкие" фильтраторы компенсируют недостаток водорослей за счет бактерий. У E.graciloides снижение рациона резко сказалось на плодовитости (Фенева, 1979).
Отмирание фитопланктона сопровождалось появлением в толще воды агрегированных бактерий (Садчиков, Филиппова, Куликов, 1982). За счет них резко увеличился рацион E.graciloides. По мере уменьшения количества агрегатов в среде, бактерии выпадали из рациона веслоногих. Таким образом, сетной фитопланктон при цветении водоема оказывал отрицательное влияние на процесс фильтрации (соответственно, и величину рациона) не только Cladocera, но и представителей Copepoda, таких как E.graciloides.
Проведенные исследования показали, что при низких биомассах фитопланктона, когда доля в нем съедобных водорослей составляет 40-50%, ракообразные потребляют максимальные по размеру для каждого вида частицы, а потребление водорослей зависит от их концентрации, размера и формы клеток. Сетной фитопланктон (водоросли размером более 60 мкм) в этом случае практически не влияет на потребление пищевых частиц. Во время цветения водоема резко повышается численность крупных непоедаемых форм водорослей и их доля в планктоне (до 90% и более). В это время размер потребляемых в пищу водорослей резко снижается, несмотря на то, что съедобные частицы присутствуют в планктоне в достаточном количестве. Некоторые ракообразные (в основном Cladocera) практически полностью переключаются на бактериальный корм. За счет этого резко снижается потребление водорослей, а, соответственно, и рацион животных. У "грубых" фильтраторов (Copepoda), которые не могут в полной мере отфильтровывать бактерии, рацион уменьшается до минимальных значений за сезон. Во время цветения водоема, несмотря на присутствие кормовых частиц в достаточном количестве, ракообразные сидятна "голодном пайке". Таким образом, доступность пищи в водоеме определяется не только морфологическими особенностями фильтрационного аппарата животных, количеством и размерами клеток, но и присутствием крупных непоедаемых форм водорослей, которые ингибируют процесс фильтрации ракообразных.
Следующий этап исследований в оз. Глубокое сводился к изучению питания некоторых Cladocera (Bosmina coregoni, Diaphanosoma brachyurum, Daphnia cucullata, D.cristata, D.hyalina) бактериями и водорослями разных размерных групп (до 10 мкм, 10-20 мкм, 20-30 мкм и более 30 мкм) и попытке установить зависимость их потребления от концентрации мелких и крупных водорослей. Избирательность потребления частиц (Е) находили по формуле В.С.Ивлева (1955). Положительное избирание данного вида пищи выражается значениями от 0 до +1, отсутствие избирательности - нулевым значением и отрицательное избирание - от 0 до -1. Параллельно с опытами по питанию ракообразных проводили наблюдения за состоянием в водоеме фито- и бактериопланктона.
Исследования показали (Садчиков, Филиппова, 1981; 1984 аб; 1986), что по реакции на присутствие "кормового" и сетного фитопланктона изученные виды Cladocera можно разделить на две группы: а) - виды чувствительные к присутствию сетного фитопланктона и б) - виды, индифферентные к данному фактору.
В первую группу вошли В.coregoni и D.brachyurum - типичные представители "тонких" фильтраторов. Бактерии в их рационах составляли в среднем 37%, а водоросли размером до 30 мкм, соответственно, 45 и 38%. В основе сходства B.coregoni и D.brachyurum лежит одинаковое пищевое поведение в зависимости от количества кормового и сетного фитопланктона. Во время цветения фитопланктона эти виды практически полностью отвергали частицы крупнее 10-20 мкм, избирая, таким образом, бактерии (Е=0,5) и мелкие водоросли (Е > 0). При отмирании водорослей и снижении биомассы сетного фитопланктона ракообразные осуществляли безселективную фильтрацию частиц в пределах всего регистрируемого размерного диапазона, то есть до 60 мкм. В этом случае коэффициент элективности (Е) имел или положительное, или близкое к нулю значение.
Снижение рациона во время цветения фитопланктона Гливич (Gliwicz, 1977; Gliwicz, Siedlar, 1980) объясняет тем, что крупные водоросли забивают фильтрационный аппарат ракообразных, мешая тем самым нормальной фильтрации и потреблению корма. Это, в свою очередь, вызывает сужение створок карапакса и ускоряет очистительные движения постабдомена. В процессе очистки фильтрационной камеры ракообразные отбрасывают и вполне съедобные частицы. Максимальный размер потребляемых фильтраторами частиц во время цветения определяется не только размерами ротового отверстия, но и шириной щели между створками карапакса, так как в узкую щель могут пройти только бактерии и мелкие водоросли. Эта гипотеза вполне может быть применима для объяснения рациона B.coregoni и D.brachyurum во время сезонной динамики фито- и бактериопланктона.
Во вторую группу вошли три вида дафний - D.cucullata, D.hyalina, D.cristata.Цветение водорослей не оказывало на их пищевое поведение такого сильного воздействия, как на B.coregoni и D.brachyurum. Все частицы размером менее 30 мкм, в том числе и бактерии, потреблялись дафниями пропорционально их концентрации в среде. Доля этих частиц в рационе ракообразных составляла 31-64%, а бактерий - 12-26%. В рационе D.cucullata, которая практически не реагировала на цветение фитопланктона, на долю бактерий приходилось всего 12%, тогда как основу его (около 70%) составляли крупные водоросли (30-60 мкм). D.hyalina пассивно фильтровала пищевые частицы всех регистрируемых размеров (индекс активности Е был близок к 0). Доля бактерий и водорослей размером до 30 мкм в ее рационе составляла соответственно 25 и 39%.
Как было показано выше, влияние сетного фитопланктона на питание D.cucullata проявлялось в меньшей степени, чем на питание других видов. Чтобы как-то прояснить этот вопрос были проведены специальные исследования в лабораторных условиях по питанию D.cucullata зеленой Chlamydomonas sp. (размер клеток 2,5 мкм) в присутствии сетного фитопланктона (размер 50-100 мкм) (Садчиков, Филиппова, 1986). Опыты проводили по схеме двухфакторного эксперимента с двумя уровнями каждого фактора (Максимов, 1980; Максимов, Федоров, 1969) с применением радиоуглеродной методики (Садчиков, Филиппова, 1982).
Было установлено, что потребление дафниями Chlamydomonas sp. в монокультуре осуществляется пропорционально концентрации водорослей в среде. Высокие концентрации сетного фитопланктона оказывают отрицательное влияние на потребление D.cucullata кормовых водорослей при любых их концентрациях (то есть, от минимально используемых в опытах до максимальных). Низкие концентрации сетного фитопланктона практически не оказывали отрицательного влияния на питание дафний в опытах с высокими
концентрациями Chlamydomonas sp. (то есть,характер ее потребления не отличался от такового в монокультуре). По мере снижения концентрации «кормовых» водорослей отрицательный эффект от присутствия сетного фитопланктона проявлялся в большей степени (то есть, чем меньше Chlamydomonassp., и чем больше крупных водорослей в среде, тем ниже скорость фильтрации и рацион D. cucullata) (Садчиков, Филиппова, 1986).
Анализ полученных результатов позволяет заключить, что в основе сезонных изменений пищевого поведения ракообразных лежит состояние кормовых ресурсов в водоеме. Об этом свидетельствует линейный характер зависимости скорости питания ракообразных от концентрации бактерий и водорослей размером до 30 мкм, который указывает на ограниченность этого пищевого ресурса, несмотря на то, что продукция ультра- и наннопланктона на порядок выше продукции сетного фитопланктона (Садчиков, 1981). В озере Глубокое количество корма недостаточно для полного насыщения рациона ракообразных (Садчиков, Филиппова, 1983).
Наши данные подтверждают вывод А.М.Гилярова и В.Ф.Матвеева (1980) о значении пищевых условий в определении характера динамики кладоцер в озере Глубокое и предположение относительно снижения плодовитости и гибели ветвистоусых от голода в середине лета (Гиляров, 1981). Сравнивая начальную лимитирующую концентрацию для каждой размерной группы естественного корма с ее концентрацией в водоеме можно предсказать моменты, когда фильтраторы будут испытывать недостаток в кормовых ресурсах. Присутствие крупных водорослей еще в большей степени усугубляет недостаток кормовых ресурсов. Сетной фитопланктон является важным фактором, влияющим на питание ветвистоусых ракообразных в водоеме.
На основании данных о биомассе фито-, бактерио- и зоопланктона можно оценить трофические взаимоотношения в планктонном сообществе. Так, в Можайском водохранилище (Белова, Садчиков, 1991) показано, что напряжение трофических взаимоотношений в сообществе зоопланктона в летнее время во многом связано с развитием сетного фитопланктона.
Таким образом, проведенные выше исследования, не смотря на их трудоемкость,позволяют понять причину различного отношения животных к одним и тем же кормовым объектам, когда в одном случае наблюдается потребление, а в другом - отвергание или потребление в ограниченном количестве.
При проведении экспериментапредполагается концентрирование в опытных склянках животных в 2-4 раза больше, чем их численность в природных условиях. Это делается для того, чтобы можно было получить достоверно значимые изменения численности кормовых объектов (водоросли, бактерии) в процессе опыта по сравнению с контролем. Отлов большого количества животных удлиняет время опыта, что может негативно сказаться на результатах экспериментов. Если же эксперименты проводить в условиях максимально приближенным к природным (то есть, при естественной концентрации ракообразных), возникают сложности, связанные с недостоверным различием численности кормовых объектов в опытных и контрольных сосудах. Так, например, И.С.Усачевой (1986) при изучении влияния зоопланктона на численность и продукцию фитопланктона Можайского водохранилища удалось обнаружить статистически значимые различия в опытных и контрольных сосудах только при концентрации животных, превышающую природную в несколько раз. Когда же в опытах использовали природные сообщества ракообразных, автору не удавалось получить статистически значимые результаты. На наш взгляд это связано с тем, что ракообразные в опытных сосудах выедают мелкие, наиболее продуктивные, водоросли. Другие, которые не используются в пищу, получают преимущество за счет изъятия мелких, более конкурентоспособныхформ. Метаболиты, выделяемые ракообразными, стимулируют продукционные процессы оставшихся водорослей, а общая продукция фитопланктонного сообщества при этом может изменяться незначительно. И.С. Усачева (1986) в своей работе использовала кислородный метод. Он определяет продукцию всего сообщества водорослей; и, кроме того, отстойный метод определения численности водорослей имеет большую ошибку (Федоров, 1989) и не может уловить небольшие изменения кормовых водорослей в процессе их потребления ракообразными. Поэтому при изучении влияния зоопланктона на сообщество водорослей необходимо учитывать дифференцированное его воздействие на продуцентов.
Заключение.
Воздействие зоопланктона на планктонное сообщество можно представить в виде следующей ниже схемы. Несомненно, эти взаимоотношения значительно шире. Из всего многообразия процессов и связей выбраны, на наш взгляд, основные, которые определяют наиболее эффективную скорость биотического круговорота.
1. Зоопланктон как основной потребитель фито- и бактериопланктона выедает мелкие виды и колонии водорослей, что приводит к снижению их численности.
2. Выедание мелких водорослей приводит к увеличению их продукционных характеристик. В этом случае влияние зоопланктона осуществляется двумя путями: за счет механического изъятия, что как бы поддерживает сообщество в экспоненциальной фазе роста, и за счет "подкармливания" водорослей своими метаболитами.
3. Зоопланктон в процессе жизнедеятельности выделяет в среду метаболиты (фосфор, азот, органические соединения и др.), которые стимулируют развитие водорослей и бактерий.
4. Крупные водоросли получают преимущество в развитии за счет изъятия мелких более конкурентоспособных форм, а также за счет метаболитов зоопланктона.
5. Крупные и колониальные виды водорослей при интенсивном развитии могут оказывать отрицательное влияние на питание ракообразных. С одной стороны, сетной фитопланктон может забивать фильтрационный аппарат ракообразных и механически ингибировать процесс фильтрации, с другой - ряд синезеленых и динофитовых могут продуцировать эндотоксины и создавать неблагоприятные условия для жизнедеятельности зоопланктона. Большое значение имеет видовой состав, количество водорослей и условия их существования.
